Por: Dr. César Marín
Profesor Titular – Universidad Santo Tomás, Chile
Investigador Invitado – Universidad Libre de Ámsterdam, Países Bajos
Fundador y Coordinador – Red Sudamericana de Investigación en Micorrizas
Editor-en-Jefe – Boletín de la Sociedad Internacional de Micorrizas
Empecé a estudiar los hongos micorrízicos hace exactamente 10 años, en marzo del 2014, cuando llegué a Valdivia desde Colombia, para estudiar mi Doctorado en Ciencias mención Ecología y Evolución en la Universidad Austral de Chile, bajo la dirección del Prof. Dr. Roberto Godoy. Roberto ha sido pionero en el estudio de esta simbiosis desde hace cinco décadas. Esta es la forma en la que normalmente la mayoría del público entiende el término “micorriza”: una relación mutualista entre las raíces de la inmensa mayoría de las plantas terrestres y hongos que habitan el suelo. En dicha relación, la planta, da productos de la fotosíntesis (básicamente carbono) al hongo, y el hongo da a la planta nutrientes como fósforo y nitrógeno, además de agua y protección contra patógenos, metales pesados, y sequía, entre otros estreses bióticos y abióticos. Y aunque esta definición suena simple, como veremos al final, no lo es tanto, y dicho intercambio está condicionado a muchas cosas. Los hongos micorrízicos y las plantas son “buena onda” entre sí, pero solo bajo ciertas condiciones. Como comunidad científica es nuestro deber estudiar, entender, y explicar estas condiciones, dejando de lado la idealización o romantización que a veces se hace de esta relación simbiótica.
–> Los hongos micorrízicos son buena onda… siempre que los nutrientes en el suelo sean escasos
En primer lugar, desde hace varias décadas sabemos que la simbiosis micorrízica es mucho más efectiva cuando los nutrientes del suelo (particularmente el fósforo) son bastante escasos (Johnson et al. 1997; Hoeksema et al. 2010). En un estudio pionero de hace más de tres décadas, Nancy Collins Johnson (Johnson 1993) comparó los hongos micorrízicos arbusculares de dos campos agrícolas: uno sin fertilizar, mientras que el otro fue fertilizado por 8 años consecutivos. Como era de esperarse, la cantidad de nutrientes, particularmente fósforo, en el campo fertilizado, fue abrumadoramente alta, mientras que en el campo sin fertilizar, el fósforo fue bastante escaso. ¿Qué pasó con los hongos micorrízicos? En el campo fertilizado, los hongos produjeron un gran número de estructuras llamadas vesículas y casi ningún arbúsculo. En el campo sin fertilizar pasó lo contrario: se produjeron un gran número de arbúsculos y casi ninguna vesícula. En una simbiosis micorrízica arbuscular, como esta de la que estamos hablando, los arbúsculos son las estructuras del hongo que entran a la célula vegetal y permiten el intercambio de nutrientes. En contraste, las vesículas, aunque también crecen dentro de las raíces, almacenan los nutrientes solamente para el hongo – es decir, no lo comparten con la planta. Así, queda claro que una excesiva fertilización del suelo lleva a que los hongos no compartan los nutrientes con la planta.
Fotografía mostrando vesículas (A) y arbúsculos (B) en hongos micorrízicos arbusculares, creciendo dentro de raíces.
Las vesículas son las estructuras de almacenamiento de nutrientes solamente para el hongo (estructuras “egoístas”), mientras que los arbúsculos son las estructuras donde se produce el intercambio de nutrientes con las plantas (estructuras “altruistas”). En suelos con excesiva fertilización, los hongos micorrízicos arbusculares producen más vesículas, mientras que en suelos con nutrientes escasos, producen más arbúsculos. Crédito de la fotografía: Gadea y Peña (2013).
La comunidad científica sabe bien, desde hace tiempo, que los hongos micorrízicos se comportan mejor en condiciones con escasos nutrientes del suelo. Ya en 2010, Hoeksema et al. (2010) analizaron un total de 130 estudios científicos que evaluaron cómo responden las plantas a inoculaciones con hongos micorrízicos, versus plantas control sin inocular. En 20 estudios las plantas inoculadas con hongos micorrízicos de hecho crecieron menos que las plantas sin inocular. Esto pasa, justamente, cuando hay exceso o “lujo” de nutrientes. De hecho, un análisis a escala global muestra que la diversidad (número de especies) y abundancia (número de esporas por gramo de suelo) de estos hongos micorrízicos es muy baja cuando el fósforo del suelo es muy abundante (Ma et al. 2023). En nuestros bosques nativos chilenos, nosotros hemos encontrado exactamente lo mismo (Marín et al. 2016, 2017).
Esta serie de descubrimientos han llevado a entender la simbiosis micorrízica como un continuo entre mutualismo a parasitismo (Johnson et al. 1997, 2015; Marín y Johnson 2022). Es absolutamente necesario dejar claro que “simbiosis” y “mutualismo” no significan lo mismo. La simbiosis es una interacción prolongada en el tiempo evolutivo, donde un organismo (o parte de un organismo) vive adentro de otro, y puede tener efectos negativos, neutrales, o positivos. Mutualismo es cuando dichos efectos de esta interacción, son positivos – ambas partes se benefician. Así, las micorrizas son un continuo entre mutualismo a parasitismo, que depende enormemente (como hemos visto) de las condiciones ambientales (nutrientes del suelo).
En un estudio reciente, a gran escala, liderado por Marcel G.A. van der Heijden, el Presidente de la Sociedad Internacional de Micorrizas, se inocularon 54 fincas de maíz en el norte de Suiza, con una especie de hongo micorrízico arbuscular (Lutz et al. 2023). En cada finca, se tenían sub-parcelas de plantas de maíz inoculadas con hongos micorrízicos, y sub-parcelas sin inocular. Este ha sido uno de los experimentos in situ (es decir, en condiciones reales del suelo, no en macetas) a mayor escala en ecología de micorrizas. Los resultados fueron sorprendentes: ¡Solo en un 25% de las fincas, las plantas micorrizadas crecieron más que el control sin inocular! En un 50% de las parcelas, las plantas de maíz no crecieron significativamente más que el control sin inocular, y en el restante 25%, ¡las plantas micorrizadas de hecho crecieron menos que el control! Los autores de este importante estudio investigaron todas las posibles variables que pueden explicar estos resultados. Analizaron decenas de variables, y al final encontraron dos que son fundamentales. En primer lugar y como ya hemos visto, que los nutrientes del suelo sean escasos. Pero además, encontraron que una variable aún más importante fue la abundancia de hongos patógenos en el suelo, antes de realizar la inoculación con hongos micorrízicos. En otras palabras – al menos para este estudio en particular, los hongos micorrízicos hacen crecer las plantas significativamente más, siempre que los nutrientes del suelo sean escasos y que haya un estrés biótico, como es la presencia de hongos patógenos. Esto tiene muchas consecuencias, pues la inmensa mayoría de prácticas agrícolas convencionales justamente aumentan indiscriminadamente los nutrientes del suelo y a la vez, agregan pesticidas y fungicidas. Es decir, estas prácticas agrícolas convencionales estarían generando condiciones para que el agregar hongos micorrízicos no tenga ningún efecto positivo sobre los cultivos.
–> Los hongos micorrízicos son buena onda… pero no cualquier hongo, principalmente los nativos
Además de crecer en condiciones de suelo estresantes (ej. pocos nutrientes, muchos patógenos de plantas), los hongos micorrízicos tienen otra condición para ser buena onda: ¡ser nativos! En otro meta-análisis a gran escala (139 artículos científicos fueron analizados), se encontró que las mezclas de suelo nativo, hongos micorrízicos nativos, y plantas nativas (es decir, los tres componentes provienen del mismo sitio, de la misma parcela), promovieron un muchísimo mayor crecimiento de las plantas, que cuando alguno de estos tres componentes (o todos) no eran nativos, cuando no venían del mismo sitio (Rúa et al. 2016). Esto significa que existe una triple adaptación de las plantas a los hongos micorrízicos nativos, y al suelo nativo en general. En otras palabras, los hongos micorrízicos y plantas son mucho más mutualistas cuando el otro es nativo, que cuando no lo es. Y que hay mucho menos mutualismo (o incluso parasitismo) cuando el hongo o la planta no son nativos.
Esta adaptación local de las plantas a sus hongos micorrízicos ha sido probada en numerosos experimentos, muy bien logrados (Johnson et al. 2010; Remke et al. 2021, 2022). Es así que, se ha demostrado que tener plantas nativas creciendo con hongos micorrízicos nativos, lleva a que estas plantas toleren mejor y crezcan más en condiciones de suelo con pocos nutrientes (Johnson et al. 2010), con una gran sequía (Remke et al. 2021), y con un aumento de la temperatura (Remke et al. 2022), que cuando las plantas crecen con hongos micorrízicos no nativos. En un experimento in situ de tres años, nosotros también encontramos que la Araucaria crece mucho más cuando está acompañada por hongos micorrízicos nativos, extraídos exactamente del mismo bosque del que los piñones fueron extraídos (Godoy et al. 2023), comparado a tratamientos con inoculación de una y cuatro especies no nativas de hongos micorrízicos arbusculares (inóculo comercial). Los dos tratamientos con inóculo comercial no tuvieron diferencias significativas con el control sin inocular, mientras que el tratamiento con hongos micorrízicos nativos presentó plántulas de Araucaria que crecieron un 90.99% más que el control sin inocular (Godoy et al. 2023). Cuando estas plántulas fueron instaladas de vuelta en el bosque de Araucaria del que fueron extraídas las semillas (y los hongos), crecieron mucho más que plántulas instaladas en un bosque aledaño de ñirre (a la misma altitud, suelo muy similar), pese a que el bosque de Araucaria es mucho más oscuro y denso. Esto demuestra nuevamente, una triple adaptación entre plantas, hongos micorrízicos, y suelo.
Ensayo de inoculación de Araucaria araucana con diferentes tratamientos de hongos micorrízicos arbusculares.
Así, se puede concluir que otra condición para que la simbiosis micorrízica sea mutualista, sea buena onda, es que hongos y plantas estén adaptados entre sí, que sean nativos. Cuando no lo son, nos encontramos de nuevo, con casos donde la simbiosis es neutral o incluso parasítica – así como cuando hay exceso de nutrientes o no hay estrés biótico o abiótico.
–> Los hongos micorrízicos son buena onda… pero esto depende de las bacterias que los habitan
Aunque hemos estado enfatizando el rol de los hongos micorrízicos en el crecimiento de las plantas, particularmente al aportar nutrientes como el fósforo en suelos donde este nutriente es muy escaso, siempre hubo un gran misterio. Los hongos son organismos Eucariotas, lo que quiere decir que no tienen la maquinaria bioquímica para degradar las moléculas complejas en las que normalmente el fósforo o el nitrógeno se encuentran en el suelo (Marín 2018). Más específicamente, y cuando unos años atrás se empezaron a secuenciar los primeros genomas de los hongos micorrízicos, y más adelante, cuando se secuenciaron los proteomas (el listado de las proteínas que tienen), nos dimos cuenta que los hongos micorrízicos son incapaces de producir fosfatasa. La fosfatasa es una enzima de vital importancia, pues es la encargada de transformar moléculas complejas (ej. fosfatos) en moléculas mucho menos complejas, que son las que finalmente terminan siendo aprovechadas por las plantas. ¿Cómo es que los hongos micorrízicos son tan importantes para la nutrición de fósforo en las plantas, si son incapaces de degradar este nutriente? La respuesta está en las bacterias que habitan las hifas de estos hongos…
Un grupo de investigadores de la Universidad Agrícola de China, liderado por el Prof. Dr. Gu Feng, hace poco publicó un estudio pionero para estudiar estas bacterias (Wang et al. 2023a). Diseñaron unas cámaras de crecimiento y las instalaron en el suelo de cultivos de maíz a lo largo de China, en ecosistemas muy diferentes entre sí (secos, húmedos, fríos, cálidos), por varios meses. También instalaron las mismas cámaras en un experimento con macetas, en invernadero. Estas cámaras tienen varios compartimentos, y uno de ellos permite aislar y cuantificar lo que se denomina hifósfera. La hifósfera corresponde a la superficie de las hifas. En otras palabras, la hifósfera contiene todos los microorganismos que viven la superficie de las hifas de los hongos micorrízicos. Con técnicas moleculares, estos investigadores determinaron qué tipo de microorganismos viven en la superficie de las hifas, y qué están haciendo. !Los resultados fueron sorprendentes! Ellos encontraron que quienes principalmente habitan las hifas son el mismo tipo (gremio) de bacterias (a lo largo de China e incluso en las macetas), capaces de degradar fósforo, de transformarlo a una molécula que sea disponible para las plantas. ¡Son estas bacterias las que están produciendo la enzima fosfatasa (que también midieron) de la que hablamos antes!
Esquema representando la hifósfera (“Hyphosphere”, hifas en azul) y contrastándola con la rizósfera (“Rhizosphere”, raíces en verde).
La rizósfera corresponde a la superficie y al área del suelo inmediatamente aledaña a la raíz, mientras que la hifósfera corresponde a la superficie de las hifas y al área del suelo inmediatamente aledaña. En la figura, “AMF” quiere decir “Arbuscular Mycorrhizal Fungi” (Hongos Micorrízicos Arbusculares), mientras que “extraradical hyphae” quiere decir hifas extra-radicales, es decir, las hifas que están por fuera de la raíz. Crédito figura: Faghihinia et al. (2023).
También se ha descubierto algo similar respecto al nitrógeno. En otras palabras, bacterias que habitan las hifas de hongos micorrízicos también son capaces de degradar formas de nitrógeno molecularmente muy complejas, a formas que la planta puede aprovechar (Rozmoš et al. 2022). Estos descubrimientos respecto a la hifósfera y al rol vital que tienen las bacterias que habitan las hifas en la simbiosis micorrízica, nos está llevando a re-definir esta simbiosis (Wang et al. 2023b; Johnson y Marín 2023), ya que, ¡parece ser una interacción que involucra más de dos organismos!
En el siguiente link se puede ver una entrevista (en inglés) que junto a Nancy Collins Johnson, hicimos al Prof. Gu Feng, quien ha liderado estos descubrimientos pioneros: https://youtu.be/seZW8lAUqtA?si=wZWTkbc4GvOdLhoi
–> ¿Hay suficiente evidencia de la ‘Wood Wide Web‘ (“internet del bosque”)? Respuesta corta: ¡No!
Uno de los conceptos sobre micorrizas más popularizados entre el público general es el “red común de micorrizas”, que también ha sido llamado la “Wood Wide Web”, algo así como la internet del bosque. Esta es la idea de que el mismo individuo de hongo micorrízico conecta de forma física al menos a dos plantas diferentes, de la misma o diferentes especies (Karst et al. 2023). Esta idea ha inspirado decenas de charlas, aparece en Avatar, en la serie Ted Lasso, y en muchos libros dirigidos al público general – siendo ‘La vida secreta de los árboles’ de Peter Wohlleben, el más incorrecto y perjudicial de todos. Es igualmente popular la idea de que ‘árboles madre’ utilizan estas redes comunes de hongos micorrízicos para enviar nutrientes y comunicarse con plantas hijas. Como veremos más adelante, no existe ninguna evidencia de esto.
El término “Wood Wide Web” fue acuñado por periodistas de la revista Nature, cuando en 1997 en dicha revista se publicó el artículo seminal que dio origen a esta idea (Simard et al. 1997). Desde entonces, tanto en la literatura científica como en la literatura dirigida al público general, se han difundido enormemente tres mitos respecto a la Wood Wide Web: primero, que estas redes están ampliamente distribuidas en todos los bosques del planeta; segundo, que nutrientes y recursos son transferidos mediante estas redes comunes de micorrizas, incrementando el crecimiento de las plantas; y tercero, que plantas madre transfieren recursos, señales, y nutrientes a plantas hijas mediante estas redes comunes de micorrizas (Marín 2023). Tres investigadores, liderados por Justine Karst (Vice-Presidenta de la Sociedad Internacional de Micorrizas) publicaron hace poco un meta-análisis (es decir, revisaron miles y miles de artículo científicos) que muestra que hay escasa o nula evidencia sobre estos tres mitos (Karst et al. 2023).
En primer lugar, tras revisar esos miles de artículos, encontraron que solo en dos especies de árboles (de más de 73 mil que existen) y en tres especies de hongos micorrízicos, en sitios muy específicos de Canadá y Japón, se ha comprobado que el mismo individuo de hongo está presente en las raíces de dos árboles diferentes (Karst et al. 2023), al menos temporalmente. Esto se comprueba al secuenciar el ADN de los hongos que están dentro de la raíz, y al comprobar que pertenece al mismo individuo de hongo. Sin embargo, esta conexión se puede romper fácilmente, ya que las hifas son muy delicadas y el suelo es muy dinámico. Y en todo caso, esto comprueba que hay, de forma muy temporal, una conexión física, pero no que hay transferencia de nutrientes. Y además, de nuevo, esto solo se ha observado en dos bosques específicos, en dos sitios… ¡pero no en todo el planeta! El segundo mito analizado corresponde a que hay transferencia de nutrientes a través de estas redes. Tras analizar miles de artículos, los autores se quedaron con 18 artículos muy citados que trataron de cuantificar esta transferencia de nutrientes en el bosque, en condiciones reales. En resumen, la crítica que se hace a estos 18 artículos se refiere a su diseño experimental: ninguno de los experimentos permite inferir que los resultados que se están observando sean causados realmente por una red común de micorrizas (Marín 2023). En estos 18 estudios, los resultados observados pueden explicarse por muchas otras cosas: por la disolución y transferencia de nutrientes en el agua del suelo (y no necesariamente en la red común de micorrizas), o porque el experimento alteró la composición de hongos patógenos (lo que causa que las plantas crezcan más), o porque se cambió la composición de las especies de hongos micorrízicos, o porque se aumentó o disminuyó el acceso a raíces circundantes, o porque se redujo el volumen de suelo (Marín 2023). Karst et al. (2023) y recientemente Lehmann y Rillig (2024) sugieren diseños experimentales que realmente permitirían comprobar si es que existe o no la Wood Wide Web y qué roles tendría en el crecimiento de las plantas. Pero mientras tanto, lo cierto es que la evidencia sobre su existencia es muy escasa, o prácticamente nula.
El estudio de Karst et al. (2023) no es el único señalando que no existe evidencia sobre la Wood Wide Web. Varios otros artículos han examinado meticulosamente la literatura científica y han encontrado lo mismo: poca o nula evidencia sobre su existencia (Figueiredo et al. 2021; Henriksson et al. 2023; Kuyper y Jansa 2023; Lehmann y Rillig 2024). Henriksson et al. (2023) además de analizar detalladamente la literatura científica que utiliza isótopos en estos experimentos de redes comunes de micorrizas – y encontrar graves errores en los diseños experimentales que no permiten obtener conclusiones, analizó además el metabolismo de carbón de los hongos micorrízicos y los patrones de crecimiento de los árboles. En resumen, ni los hongos tienen la maquinaria metabólica para transferir carbón mediante una red común de micorrizas, ni el patrón espacial de la regeneración de los árboles (es decir, cómo están distribuidos espacialmente en el bosque), corresponde a un patrón que refleje una conexión por hongos micorrízicos comunes.
El análisis de Karst et al. (2023) muestra que la principal responsabilidad sobre la enorme popularización de estos mitos sobre la Wood Wide Web, recae sobre la comunidad científica. Por ejemplo, muestran cómo algunos de los artículos originales que utilizaron isótopos, que claramente decían que una red común de micorrizas podría ser una entre muchas explicaciones de los resultados obtenidos, han sido citados (miles y miles de veces) como evidencia sólida de que los nutrientes se transfieren por estas redes. Pese a que los mismos autores enfatizaron la palabra “podría”. Pero también es cierto que libros de divulgación muy populares (como el ya mencionado ‘La vida secreta de los árboles’), han perpetuado estos mitos, y sobre todo, han caído en una práctica muy común pero muy perjudicial: personificar o antropomorfizar a las plantas y sus microorganismos asociados (Robinson et al. 2023). Creo que todos los aspectos sobre hongos micorrízicos que he comentado hasta el momento – cómo son más mutualistas dependiendo de los nutrientes del suelo, de si son nativas o no, y de las bacterias que habitan sus hifas – son lo suficientemente complejos y fascinantes, sin que sea necesario atribuirles características antropocéntricas.
Junto a Guillermo Bueno, entrevistamos a los tres autores del artículo desmitificando estos tres mitos sobre redes comunes de micorrizas (Karst et al. 2023): https://youtu.be/7IGhb36AyPM?si=jfZdW_aIEHrDB3gH
Dentro de los tres autores, vale destacar el rol de Melanie Jones, quien se acaba de jubilar. Melanie fue una de las co-autoras del primer artículo que habla sobre la Wood Wide Web (Simard et al. 1997), y que dio pie a la popularización de estos mitos discutidos. Unos 26 años después, Melanie es autora de este meta-análisis crítico sobre estos mitos. Melanie refleja el carácter auto-correctivo de la ciencia.
–> Corolario y conclusiones
Mi esperanza es que en este punto, al lector le haya quedado claro que, cuando hablamos de micorrizas, los términos “simbiosis” y “mutualismo” no son sinónimos. Así, yo defino la micorriza como una “relación simbiótica entre raíces de plantas y hongos que las habitan”, siendo esta definición agnóstica a si ambos se benefician (mutualismo) o no. La simbiosis micorrízica transcurre en un continuo de mutualismo a parasitismo (Johnson et al. 1997). El mutualismo en micorrizas se potencia cuando:
– Los nutrientes del suelo son escasos (y/o con otro tipo de estrés, como tener muchos patógenos).
– Cuando plantas huésped, hongos micorrízicos, y suelo, son nativos.
– En la presencia, en sus hifas, de bacterias, quienes realmente están degradando los nutrientes (fósforo y nitrógeno) a formas que las plantas pueden absorber. Así, los hongos micorrízicos serían una vía de transferencia o punto intermedio de nutrientes entre bacterias a plantas. Es probable que el principal rol de los hongos micorrízicos en sí, esté relacionado a la defensa contra patógenos y a tolerar condiciones estresantes como sequía o metales pesados (Delavaux et al. 2017; Frew et al. 2024).
Cuando estas condiciones no se cumplen, es difícil esperar que la interacción entre plantas y hongos micorrízicos sea siempre mutualista. Esto tiene muchas consecuencias en el mundo real. Por ejemplo, Salomon et al. (2022) analizó un total de 25 productos comerciales que utilizan hongos micorrízicos arbusculares como bio-fertilizante, y encontró que solo un 20% de ellos de hecho hacen que las plantas crezcan más. La inmensa mayoría de estos productos simplemente no sirve. Esto es bastante alarmante, e implica pérdidas económicas en todo el planeta. Al secuenciar el ADN, también se ha descubierto que la mayoría de estos productos ni siquiera contienen las especies de hongos que declaran en sus etiquetas (Vahter et al. 2023). Así mismo, al analizar unos 80 experimentos de restauración ecológica, Averill et al. (2022) encontró que el único método que siempre tiene resultados positivos (aumentando en promedio la biomasa de las plantas en un 64%), es la inoculación de suelo vivo nativo. La restauración ecológica solo con hongos micorrízicos no siempre tuvo resultados positivos, particularmente con hongos no-nativos. Un análisis de 10 técnicas de restauración ecológica (dejar las plantas crecer solas, agregar hongos micorrízicos, agregar minerales triturados, etc.) en la plataforma RESTOR (https://restor.eco/, que reúne más de 130 mil parcelas de restauración ecológica a escala global) ha encontrado lo mismo: inocular suelo vivo nativo es la única técnica que siempre arroja resultados positivos (Thomas Crowther, comunicación personal).
Los hongos micorrízicos son fascinantes, complejos, maravillosos. La inmensa mayoría de plantas terrestres, más del 86%, se asocian y dependen de ellos (Meng et al. 2023). Estos hongos regulan la biodiversidad global de plantas (Van der Heijden et al. 1998), así como los ciclos biogeoquímicos globales (Tedersoo et al. 2020). Además, es claro que tienen un rol vital en la agricultura y en la restauración ecológica (pero bajo ciertas condiciones y con la ayuda de bacterias). Apenas estamos empezando a entender algunas de estas complejidades y condiciones, lo que es muy emocionante. Esto, sumado a que su mutualismo no es universal y depende de las condiciones vistas en este texto, los hace suficientemente complejos e interesantes, sin necesidad de atribuirles características humanas, de popularizar mitos que no tienen validez científica, y de vender humo – práctica en la que lastimosamente incurren algunos empresarios, algunos científicos, y algunos divulgadores. Bajo mi punto de vista, es mejor y más emocionante una ciencia donde hay relaciones complejas y contextuales, en múltiples niveles, y muchísimas cosas que no sabemos, que una ciencia con todas las certezas y que ofrece una única solución mágica (y simple) para todos los problemas de la humanidad.
Referencias
Averill C, Anthony MA, Baldrian P, Finkbeiner F, Van den Hoogen J, Kiers T, et al. 2022. Defending Earth’s terrestrial microbiome. Nature Microbiology 7:1717-1725.
Delavaux CS, Smith‐Ramesh LM, Kuebbing SE. 2017. Beyond nutrients: a meta‐analysis of the diverse effects of arbuscular mycorrhizal fungi on plants and soils. Ecology 98:2111-2119.
Faghihinia M, Jansa J, Halverson LJ, Staddon PL. 2023. Hyphosphere microbiome of arbuscular mycorrhizal fungi: a realm of unknowns. Biology and Fertility of Soils 59:17-34.
Figueiredo AF, Boy J, Guggenberger G. 2021. Common mycorrhizae network: a review of the theories and mechanisms behind underground interactions. Frontiers in Fungal Biology 2:735299.
Frew A, Weinberger N, Powell J, Watts-Williams SJ, Aguilar-Trigueros CA. 2024. Community assembly of root-colonising arbuscular mycorrhizal fungi: beyond carbon and into defence?. The ISME Journal. Early View.
Gadea P, Peña W. 2013. La importancia de la relación entre las micorrizas arbusculares y el fósforo en nuestros suelos. Repertorio Científico 16:13-21
Godoy R, Acuña L, Silva-Flores P, Aguilera P, Marín C. 2023. Native arbuscular mycorrhizal fungi improved Araucaria araucana growth over commercial inoculum under greenhouse and field conditions. Journal of Soil Science and Plant Nutrition 23: 6459-6468.
Henriksson N, Marshall J, Högberg MN, Högberg P, Polle A, Franklin O, Näsholm T. 2023. Re‐examining the evidence for the mother tree hypothesis–resource sharing among trees via ectomycorrhizal networks. New Phytologist 239:19-28.
Hoeksema JD, Chaudhary VB, Gehring CA, Johnson NC, Karst J, Koide RT, et al. 2010. A meta‐analysis of context‐dependency in plant response to inoculation with mycorrhizal fungi. Ecology Letters 13:394-407.
Johnson NC. 1993. Can fertilization of soil select less mutualistic mycorrhizae?. Ecological Applications 3:749-757.
Johnson NC, Graham JH, Smith FA. 1997. Functioning of mycorrhizal associations along the mutualism–parasitism continuum. New Phytologist 135:575-585.
Johnson NC, Wilson GW, Bowker MA, Wilson JA, Miller RM. 2010. Resource limitation is a driver of local adaptation in mycorrhizal symbioses. Proceedings of the National Academy of Sciences 107:2093-2098.
Johnson NC, Wilson GW, Wilson JA, Miller RM, Bowker MA. 2015. Mycorrhizal phenotypes and the law of the minimum. New Phytologist 205:1473-1484.
Johnson NC, Marín C. 2023. Microbial villages in the geography of arbuscular mycorrhizal symbioses. New Phytologist 238:461-463.
Karst J, Jones MD, Hoeksema JD. 2023. Positive citation bias and overinterpreted results lead to misinformation on common mycorrhizal networks in forests. Nature Ecology & Evolution 7:501-511.
Kuyper TW, Jansa J. 2023. Arbuscular mycorrhiza: advances and retreats in our understanding of the ecological functioning of the mother of all root symbioses. Plant and Soil 489:41-88.
Lehmann A, Rillig MC. 2024. Systematic mapping of experimental approaches to studying common mycorrhizal networks. EcoEvorxiv.
Lutz S, Bodenhausen N, Hess J, Valzano-Held A, Waelchli J, Deslandes-Hérold G, et al. 2023. Soil microbiome indicators can predict crop growth response to large-scale inoculation with arbuscular mycorrhizal fungi. Nature Microbiology 8:2277-2289.
Ma X, Xu X, Geng Q, Luo Y, Ju C, Li Q, Zhou Y. 2023. Global arbuscular mycorrhizal fungal diversity and abundance decreases with soil available phosphorus. Global Ecology and Biogeography 32:1423-1434.
Marín C, Aguilera P, Cornejo P, Godoy R, Oehl F, Palfner G, Boy J. 2016. Arbuscular mycorrhizal assemblages along contrasting Andean forests of southern Chile. Journal of Soil Science and Plant Nutrition 16:916-929.
Marín C, Aguilera P, Oehl F, Godoy R. 2017. Factors affecting arbuscular mycorrhizal fungi of Chilean temperate rainforests. Journal of Soil Science and Plant Nutrition 17:966-984.
Marín C. 2018. Conceptos fundamentales en ecología de hongos del suelo: una propuesta pedagógica y de divulgación. Boletín Micológico 33: 32-56.
Marín C, Johnson NC. 2022. Nancy C. Johnson interview: Mycorrhizal ecology, happiness, lessons to students, multilevel selection, and the “mutualism-parasitism continuum”. IMS Newsletter 3(2):11-15.
Marín C. 2023. Paradigm shifts and recent mycorrhizal ‘controversies’. IMS Newsletter 4(2):5-9.
Meng Y, Davison J, Clarke JT, Zobel M, Gerz M, Moora M, et al. 2023. Environmental modulation of plant mycorrhizal traits in the global flora. Ecology Letters 26:1862-1876.
Remke MJ, Johnson NC, Wright J, Williamson M, Bowker MA. 2021. Sympatric pairings of dryland grass populations, mycorrhizal fungi and associated soil biota enhance mutualism and ameliorate drought stress. Journal of Ecology 109:1210-1223.
Remke MJ, Johnson NC, Bowker MA. 2022. Sympatric soil biota mitigate a warmer‐drier climate for Bouteloua gracilis. Global Change Biology 28:6280-6292.
Robinson DG, Ammer C, Polle A, Bauhus J, Aloni R, Annighöfer P, et al. 2023. Mother trees, altruistic fungi, and the perils of plant personification. Trends in Plant Science 29:P20-P31.
Rozmoš M, Bukovská P, Hršelová H, Kotianová M, Dudáš M, Gančarčíková K, Jansa J. 2022. Organic nitrogen utilisation by an arbuscular mycorrhizal fungus is mediated by specific soil bacteria and a protist. The ISME Journal 16:676-685.
Rúa MA, Antoninka A, Antunes PM, Chaudhary VB, Gehring C, Lamit LJ, et al. 2016. Home-field advantage? Evidence of local adaptation among plants, soil, and arbuscular mycorrhizal fungi through meta-analysis. BMC Evolutionary Biology 16:22.
Salomon MJ, Demarmels R, Watts-Williams SJ, McLaughlin MJ, Kafle A, Ketelsen C, et al. 2022. Global evaluation of commercial arbuscular mycorrhizal inoculants under greenhouse and field conditions. Applied Soil Ecology 169:104225.
Simard SW, Perry DA, Jones MD, Myrold DD, Durall DM, Molina R. 1997. Net transfer of carbon between ectomycorrhizal tree species in the field. Nature 388:579-582.
Tedersoo L, Bahram M, Zobel M. 2020. How mycorrhizal associations drive plant population and community biology. Science 367:eaba1223.
Vahter T, Lillipuu EM, Oja J, Öpik M, Vasar M, Hiiesalu I. 2023. Do commercial arbuscular mycorrhizal inoculants contain the species that they claim?. Mycorrhiza 33:211-220.
Van der Heijden MGA, Klironomos JN, Ursic M, Moutoglis P, Streitwolf-Engel R, Boller T, et al. 1998. Mycorrhizal fungal diversity determines plant biodiversity, ecosystem variability and productivity. Nature 396:69-72.
Wang L, Zhang L, George TS, Feng G. 2023a. A core microbiome in the hyphosphere of arbuscular mycorrhizal fungi has functional significance in organic phosphorus mineralization. New Phytologist 238:859-873.
Wang L, George TS, Feng G. 2023b. Concepts and consequences of the hyphosphere core microbiome for arbuscular mycorrhizal fungal fitness and function. New Phytologist. Early View.
Me parece un excelente artículo, se esclarecen varios aspectos sobre las micorrizas. Me gustó mucho el lenguaje, simple y directo. Hace un tiempo he incursionado en el estudio de las micorrizas, específicamente las ectomicorrizas y coincido en que si no se cumplen algunas condiciones esta relación no resulta beneficiosa.